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モノノ怪・唐傘との壮絶な戦いから程なくして、再び大奥に現れた薬売り（神谷浩史）。その大奥内では、先の事件の余波で変化が生じていた。総取締役だった歌山の後任となった名家の出身・大友ボタン（戸松遥）は、規律と均衡を重んじて厳格な采配を振るう。その結果、天子（入野自由）の寵愛を一身に受ける叩き上げの御中臈・フキ（日笠陽子）との間に亀裂が生じ、両者の溝は深まるばかり。天子の正室である御台所の幸子（種﨑敦美）が産んだ赤子の後見人選定が進む中、フキに訪れる状況を一変させる大きな事態。表を取り仕切る老中大友（堀内賢雄）にとって都合の悪い火種である “望まれぬ子”を身籠ったフキに、男たちの策謀が次々と迫る。
錯綜する思惑、やがて暴走する“火消し”の策略……。時を同じくして、突如として人が燃え上がり、消し炭と化す人体発火事件が連続して発生。モノノ怪の仕業とにらんだ薬売りは事態を収めようとするが、群れで行動し、神出鬼没の怪異に手を焼く。この怪異の正体は「火鼠」の子供たちで、彼らはただ人を襲うだけではなく同時に母を探しているようだが、本体である火鼠の母親はなかなか姿を見せない。火鼠は何故、赤子を狙うものたちを襲うのか。自らを燃してもなお止まらぬ火鼠の情念がもたらす悲劇とは。
薬売りはその謎を解き、モノノ怪を斬るための三様【形・真・理】を突き止めるべく大奥に巣食う闇へと足を踏み入れていく。